Un clado de reptiles marinos durofágicos distribuidos globalmente apoya la rápida recuperación de los ecosistemas pelágicos después del Permo

Sep 18, 2023

Biología de las comunicaciones volumen 5, Número de artículo: 1242 (2022) Citar este artículo

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La recuperación del ecosistema marino después de la extinción masiva del Permo-Triásico (PTME) ha sido ampliamente estudiada en el mar poco profundo, pero se sabe poco sobre la naturaleza de este proceso en los ecosistemas pelágicos. Omphalosauridae, un clado enigmático de reptiles marinos durofagos de aguas abiertas, desempeñó potencialmente un papel importante en la recuperación, pero sus fósiles fragmentarios y su posición filogenética incierta han dificultado nuestra comprensión de su papel en el proceso. Aquí reportamos el gran Sclerocormus ictiosauriforme basal del Triásico Inferior de China que demuestra claramente una afinidad con los onfalosauridos, lo que permite la sinonimia del Nasorostra recientemente erigido con Omphalosauridae. El cráneo también revela la anatomía del aparato de alimentación único de los onfalosáuridos, probablemente una adaptación para alimentarse de invertebrados pelágicos de caparazón duro, especialmente ammonoideos. El análisis morfofuncional de las mandíbulas muestra que los onfalosáuridos ocupan el morfoespacio de las tortugas marinas. Nuestro descubrimiento agrega otra evidencia de una radiación explosiva de reptiles marinos en el océano en el Triásico Temprano y la rápida recuperación de los ecosistemas pelágicos después del PTME.

La recuperación de los ecosistemas marinos tras la extinción masiva del Permo-Triásico (PTME), la extinción más grave de la historia de la Tierra, se ha considerado tradicionalmente como tardía y gradual1,2. Sin embargo, este punto de vista ha sido cuestionado por un número creciente de descubrimientos recientes que sugieren la rápida aparición y evolución de los reptiles marinos mesozoicos después del PTME3,4,5,6,7,8. Los reptiles marinos alcanzaron una alta diversidad taxonómica y ecomorfológica ya a fines del Triásico Inferior, e incluyeron depredadores generalistas9, piscívoros10, formas especializadas que utilizan detección de presas no visual11, comederos de embestida6 y durofagos12. La durofagia evolucionó de forma independiente en varios clados de reptiles marinos del Triásico, incluidos los ictiosauriformes (los nasorostrans erigidos recientemente y varios grupos de ictiopterigios)13,14, los placodontes15 y los talattosaurios16, pero estos ecomorfos durofagos se limitaban principalmente a ambientes de aguas poco profundas y probablemente se alimentaban de abundantes, Invertebrados sésiles y bentónicos de caparazón duro. De hecho, nuestra comprensión de la recuperación del ecosistema después del PTME está, en general, fuertemente sesgada hacia los datos de ambientes de aguas poco profundas17 y se sabe relativamente poco sobre la naturaleza de la recuperación en los ecosistemas de aguas abiertas3.

Los ammonoideos, un grupo ahora extinto de cefalópodos marinos abiertos, tuvieron una exitosa historia ecológica y evolutiva durante >300 millones de años durante el Paleozoico y el Mesozoico, pero su evolución experimentó un cuello de botella severo, con solo tres géneros sobreviviendo al PTME18. Sin embargo, inmediatamente después de la extinción masiva, los amonoides se diversificaron explosivamente en los primeros millones de años y continuaron desempeñando un papel ecológico significativo para el resto del Mesozoico debido a su abundancia, amplia distribución y altas tasas de evolución18. A pesar de su gran abundancia en los ecosistemas marinos del Mesozoico, se sabe poco sobre la depredación de los ammonoideos19. Mientras que los tiburones, mosasaurios y cefalópodos han sido hipotetizados como los principales grupos que depredaron amonoides en los océanos Jurásico y Cretácico, la información sobre los depredadores de los amonoides del Triásico es escasa19.

Omphalosauridae, que comprende varias especies del género Omphalosaurus, es un grupo enigmático de reptiles marinos durofágicos conocidos hasta ahora de los sedimentos pelágicos del Triásico temprano y medio del oeste de América del Norte20,21, Svalbard22 y los Alpes bávaros23. Hay una excepción en la que se encontró un único fragmento de mandíbula en los carbonatos marinos poco profundos del Triásico medio del sur de Polonia, pero es probable que se trate de un cadáver extraviado24. Los onfalosáuridos se caracterizan por la presencia de dentición durofágica dispuesta en baterías dentales únicas tanto en la mandíbula superior como en la inferior, en las que los dientes funcionales sufrieron un desgaste dental extremo que llevó a la pérdida casi completa de los dientes antes de la caída23. Aunque los onfalosáuridos fueron reportados por primera vez hace más de un siglo20, están representados en el registro fósil principalmente por fragmentos de mandíbula y hasta la fecha solo se han descubierto unos pocos especímenes que conservan restos craneales y poscraneales parciales20,23. Como consecuencia, la afinidad taxonómica de los onfalosáuridos ha permanecido esquiva, con varios grupos de reptiles mesozoicos, incluidos los rhynchosaurs, placodonts e icthyosaurs, propuestos como sus parientes más cercanos20,21,23. La naturaleza incompleta del material fósil de los onfalosáuridos, así como algunas marcadas diferencias anatómicas entre ellos y otros grupos de reptiles mesozoicos, han impedido su ubicación inequívoca en un contexto filogenético y su papel en la recuperación del ecosistema pelágico después del PTME.

Aquí, describimos un nuevo espécimen del Sclerocormus25 ictiosauriforme basal del Triásico Inferior de China. Su cráneo y dentición comparten numerosas sinapomorfias con las presentes en Omphalosaurus y otro ictiosauriforme basal – Cartorhynchus13. Nuestro análisis filogenético establece inequívocamente a los onfalosáuridos como ictiosaurios divergentes tempranos y requiere la sinonimia del Nasorostra recientemente erigido (que comprende Sclerocormus y Cartorhynchus) con Omphalosauridae. El cráneo del nuevo espécimen también revela la anatomía del extraño aparato de alimentación de los onfalosáuridos, lo que sugiere la presencia de un mecanismo de trituración único entre los reptiles marinos del Triásico, que probablemente evolucionó como una adaptación para alimentarse de invertebrados pelágicos de caparazón duro, especialmente ammonoideos. La ecología de alimentación peculiar de los onfalosáuridos probablemente permitió que estos reptiles se generalizaran geográficamente rápidamente después del evento PTME, lo que sugiere el establecimiento temprano de redes tróficas complejas y funcionales en aguas pelágicas.

Diapsida Osborn, 1903

Ictiosauromorfa Motani et al., 2015

Ictiosauriformes Motani et al.

Omphalosauridae Merriam, 1906 (=Nasorostra Jiang et al., 2016)

El último ancestro común de Omphalosaurus nevadanus, Cartorhynchus lenticarpus y Sclerocormus parviceps y todos sus descendientes.

Omphalosauridae se diferencia de todos los demás Ichthyosauriformes por la presencia de las siguientes sinapomorfias: nasal alargada que llega hasta la punta del hocico; maxilar excluido del borde de la naris externa; aplastamiento de la dentición formando baterías maxilares y dentaria irregulares concentradas a lo largo de la línea media craneal; corona dental en forma de cúpula; primeros dientes maxilares y dentarios redondeados y romos; premaxilar desdentado; superficie oclusal convexa del maxilar y superficie oclusal cóncava correspondiente del dentario; mandíbula posterior profunda con extremo inclinado y articulación mandibular inferior; Proceso en forma de ala en el dentario posterior.

Esclerocormo Jiang et al., 2016

Cráneo pequeño; cola larga; tronco corto y profundo; hocico preorbital estrecho y corto; partes preorbitales y postorbitales del cráneo de longitud subigual; postorbital que se extiende hacia atrás hasta el borde posterior de la fenestra temporal superior; parietal bifurcándose posteriormente en dos puntas; coracoides más grande que la escápula; húmero y fémur rectos; radio y cúbito subiguales en longitud; gastralia robusta y compuesta por tres conjuntos, cada uno de los cuales se estrecha gradualmente hacia sus extremos laterales.

Esclerocormo cf. parvicepsJiang et al., 2016

HFUT MJS-16-012, un esqueleto parcial alojado en la Universidad Tecnológica de Hefei (HFUT). El nuevo espécimen se recolectó en la cantera de Majiashan en Chaohu, Hefei, provincia de Anhui, China (Fig. 1). El horizonte fosilífero proviene del Miembro superior de la Formación Nanlinghu, Spathian, Olenekian, Triásico inferior (~ 248 Ma), que representa un entorno de aguas abiertas (Figs. 1 y 2 suplementarios; Resultados suplementarios). El espécimen se preparó en gran medida desde la vista ventral, pero el cráneo también se preparó desde ambos lados laterales tanto como fue posible (Figs. 2, 3). Las mediciones de HFUT MJS-16-012 están disponibles en Resultados complementarios y Tabla complementaria 1, respectivamente. La nueva información disponible de HFUT MJS-16-012 también nos permite reinterpretar la morfología de Omphalosaurus cf. O. nevadanus (MBG 1500; consulte la figura complementaria 4 y los resultados complementarios): un espécimen clave de Omphalosaurus23 para comparar con los especímenes chinos.

El recuadro es el mapa de China. Abreviaturas: Q Cuaternario, J Jurásico, T2d Formación Dongmaanshan, T1n Formación Nanlinghu, T1h Formación Helongshan, T1y Formación Yinkeng, PD Pérmico-Devónico, SZ Silúrico-Siniano.

una fotografía que muestra la vista ventral del esqueleto. b Dibujo interpretativo. Abreviaturas: a angular, ar articular, c centrum, ce centralia, cl clavicle, co coracoid, cr costilla cervical, d dentary, dc carpal distal, do dermal ossicles, ec ectopterygoid, exn external naris, g gastralia, hu humerus, hy hyoid , i intermedio, icl interclavicle, j jugal, l lagrimal, m maxilar, mc metacarpiano, n nasal, pl palatine, pm premaxilla, po postorbital, prf prefrontal, pt pterigoideo, q quadrate, qj quadratojugal, r radio, ra radiale, ri costillas, sa surangular, sc omóplato, scl huesecillos esclerales, sp splenial, sq squamosal, st supratemporal, u ulna, ul ulnare, utf fenestra temporal superior, v vomer. Las barras de escala equivalen a 10 cm.

una fotografía que muestra la vista lateral izquierda del cráneo. b Dibujo interpretativo. Abreviaturas: a angular, d dentario, exn naris externo, f frontal, j yugal, l lagrimal, m maxilar, n nasal, o órbita, opistótico, p parietal, pf foramen pineal, pl palatino, pm premaxilar, po postorbital, pof postfrontal, prf prefrontal, ps parasphenoid, q quadrate, sa surangular, soc supraoccipital, sq squamosal, st supratemporal. La barra de escala equivale a 10 cm.

HFUT MJS-16-012 se refiere a Sclerocormus sobre la base de su gran tamaño corporal en comparación con el Cartorhynchus13 concurrente, así como una cesta gastral bien desarrollada y centralia osificada que lo diferencian claramente de Cartorhynchus13. La longitud del cráneo de HFUT MJS-16-012 no se puede medir con precisión ya que la punta del hocico está dañada. Sin embargo, las mandíbulas superior e inferior están bien articuladas entre sí en HFUT MJS-16-012 (Figs. 2, 3), y no hay una sobremordida aparente presente en el holotipo Cartorhynchus13, el único espécimen de onfalosáurido conocido con bien conservado y Mandíbulas superior e inferior articuladas. Por lo tanto, podemos estimar con seguridad la longitud del cráneo de HFUT MJS-16-012 midiéndolo desde la punta de la mandíbula inferior hasta el margen posterior del supratemporal. Esto da una estimación mínima de la longitud del cráneo de 226,7 mm para HFUT MJS-16-012 ya que la punta de la mandíbula inferior también está ligeramente dañada. Por lo tanto, estimamos que el cráneo HFUT MJS-16-012 es más del doble de grande que el cráneo del holotipo de S. parviceps (longitud del cráneo = 100 mm)25. Utilizando la proporción simple de longitud cráneo-cuerpo del espécimen holotipo, se estima que la longitud total de HFUT MJS-16-012 alcanzó los 3,6 m. Sin embargo, es posible que HFUT MJS-16-012 aún no esté completamente maduro ya que la región del carpo está poco osificada. Sigue siendo incierto si la marcada diferencia en el tamaño corporal entre HFUT MJS-16-012 y el holotipo de S. parviceps se debe a una variación taxonómica o intraespecífica. HFUT MJS-16-012 también posee una órbita proporcionalmente más pequeña que el espécimen holotipo (1/4 de la longitud del cráneo, en comparación con 1/3 del holotipo), una contribución frontal a la órbita (frontal excluido del margen orbital en holotipo), tres filas de gastralia (dos filas de elementos gastrales informados en el holotipo), y un centralio y un carpo distal conservados en la aleta anterior (en contraste con dos centralia y dos carpianos distales conservados en el holotipo). La disminución del tamaño relativo de la órbita a lo largo de la ontogenia se ha demostrado en ictiopterigios y otros reptiles26, por lo que parece probable un fenómeno similar en Sclerocormus. Además, el cráneo del espécimen holotipo está comprimido dorsolateralmente. Es probable que esto tenga un efecto sobre las diferencias percibidas en las contribuciones relativas de los frontales al margen orbital entre ambos especímenes. Debido a que la canasta gastral en el espécimen holotipo está en gran parte desarticulada y dispersa, no se puede excluir que cuando se articuló, la gastralia también habría formado tres filas de elementos. Finalmente, se ha demostrado que el número de elementos de aleta anterior osificados varía en la aleta anterior del ictiosaurio basal Chaohusaurus9, por lo que las diferencias en el número de carpianos centrales y distales en ambos especímenes de Sclerocormus probablemente representan una variación intraespecífica. Debido a que HFUT MJS-16-012 difiere notablemente del holotipo solo en su mayor tamaño corporal, nos abstenemos de erigir una nueva especie y referimos tentativamente el nuevo espécimen a S. cf. S. parviceps, pendiente de un estudio comparativo detallado entre HFUT MJS-16-012 y el holotipo.

La comparación de HFUT MJS-16-012 con el holotipo y único espécimen del Cartorhynchus13 simpátrico también es relevante. El área expuesta del cuadrado es mucho más pequeña que la escamosa en HFUT MJS-16-012, aunque está parcialmente cubierta por la escamosa (Fig. 3). Por el contrario, el tamaño del cuadrado y el escamoso no es muy diferente en Cartorhynchus14. La longitud de la fenestra temporal superior es significativamente más larga que la de la órbita en Sclerocormus, a diferencia de la fenestra mucho más pequeña en Cartorhynchus13. La sínfisis de HFUT MJS-16-012 es larga y representa casi 1/3 de la longitud total de la mandíbula inferior, mientras que es débil y mucho más corta (1/5 de la longitud de la mandíbula inferior) en Cartorhynchus14. Los esplenios de HFUT MJS-16-012 se encuentran dentro de la sínfisis y se extienden hasta la punta de la mandíbula, mientras que en Cartorhynchus14 no lo hacen. Cartorhynchus tiene tres filas de dientes funcionales en el dentario derecho14 y no tiene batería dental23, mientras que HFUT MJS-16-012 solo tiene una fila de dientes funcionales en el maxilar inferior pero tiene una batería dental tanto en el maxilar superior como en el inferior (Figs. 4a , 5). La interclavícula es anteriormente plana con un pequeño proceso que se extiende posteriormente en HFUT MJS-16-012 (Fig. 2), pero el hueso es cruciforme en Cartorhynchus. El número de vértebras presacras en Sclerocormus es superior al de Cartorhynchus (34 frente a 31). Los gastralia están dispuestos en tres conjuntos en HFUT MJS-16-012 y son robustos, curvos y planos con ranuras en la superficie (Figs. 2, 4c), pero tienen una forma de varilla delgada en Cartorhynchus13.

a Fotografía que muestra la ornamentación superficial del premaxilar, maxilar y dentario. b Foto que muestra las costillas de una sola cabeza y la interclavícula con un proceso posterior corto. c Gastralia robusta con tres pares de segmentos. Las barras de escala equivalen a 2 cm.

a Dentición maxilar y dentición dentaria en vista lateral izquierda. b Dentición maxilar en vista ventral. c Dentición dentaria en vista dorsal. Las barras de escala equivalen a 1 cm.

El carpo distal 4 de Sclerocormus está osificado (Fig. 2). Sin embargo, no hay carpianos distales conservados en el holotipo de Cartorhynchus13. El holotipo de Cartorhynchus conserva un anillo escleral casi completo, pero la apertura del anillo escleral ocupa <20% de toda el área orbital. Finalmente, las espinas neurales en Cartorhynchus están inacabadas en vista dorsal13. Las características anteriores indican que el holotipo de Cartorhynchus probablemente representa un individuo juvenil27, en lugar de un adulto como se indicó anteriormente, pero es poco probable que sea una etapa ontogenética juvenil de Sclerocormus.

Aunque no se conoce un cráneo completo de Omphalosaurus, es probable que el cráneo y el hocico fueran cortos, como sugirió O. nettarhynchus28, lo cual es consistente con Cartorhynchus y Sclerocormus (Figs. 2, 3). El dentario en Cartorhynchus y Sclerocormus termina posteriormente en una característica extensión en forma de ala que se eleva ligeramente por encima de la superficie de la mandíbula (Fig. 4a) y es similar al holotipo20 de Omphalosaurus nevadanus y a los dentarios aislados de Omphalosaurus sp. de Spitsbergen22. Los esplenios profundos y robustos, similares a los de Omphalosaurus nevadanus20,23,28, llegan hasta la punta de la mandíbula en HFUT MJS-16-012 (Fig. 2). Las partes con dientes en los especímenes chinos son claramente más largas en la mandíbula inferior que en la superior (Fig. 5)14, como en el espécimen alpino de Omphalosaurus23. En HFUT MJS-16-012, las filas de dientes están dispuestas irregularmente (Fig. 5) y son difíciles de definir como en Spitsbergen y Alpine Omphalosaurus22,29. El nuevo espécimen de Sclerocormus (Figs. 4a, 5–8), Cartorhynchus y Omphalosaurus comparten una morfología dental similar: coronas bajas en forma de cúpula y múltiples filas de dientes irregulares, mientras que solo Sclerocormus y Omphalosaurus comparten una obvia "piel de naranja". como hoyos en la superficie del esmalte (Fig. 8)14,23,24,29,30.

a, b Las filas de dientes maxilares y dentarios, respectivamente, en vista oclusal; los dientes funcionales (superficiales) están marcados con asteriscos; tenga en cuenta que varios dientes funcionales están muy desgastados. c–f Algunos dientes de reemplazo que ejemplifican las principales características morfológicas mostradas por la dentición. c Superficie oclusal típica en "forma de cúpula" de un diente dentario. d El vértice puntiagudo de un diente dentario. e El surco longitudinal en un diente dentario. f Un cono de reemplazo delgado apico-basalmente ubicado posterodorsalmente en el maxilar, que consiste casi en su totalidad en esmalte; nótese el margen irregular y la raíz reducida. Las barras de escala para las filas de dientes son de 1 cm y las barras de escala para cada diente son de 5 mm.

a Un corte que muestra la histología dental; el blanco es la capa de esmalte, el oscuro es la dentina y las bandas tenues y gris claro están formadas por líneas incrementales en la dentina. b–g Imágenes de TC que muestran las formas en que los dientes se contactan entre sí. b, c Dientes dentarios posteroventrales. d, e Dientes dentarios anteroventrales. f–g Dientes maxilares posteriores. Las barras de escala son de 5 mm.

una dentición dentaria en vista lateral izquierda. b Dentición maxilar en vista ventral. c Dentición dentaria en vista dorsal. d Primer plano de la morfología de la superficie del esmalte. e La punta del primer diente maxilar. Obsérvense las picaduras en forma de "piel de naranja" de la superficie del esmalte en b, c y e. Las barras de escala equivalen a 2 mm.

Para probar la posición filogenética de Sclerocormus, Cartorhynchus y Omphalosaurus (puntuación basada principalmente en O. nevadanus20 y O. cf. O. nevadanus23), incluimos estos taxones en una matriz filogenética modificada que se centra en las relaciones entre los reptiles diápsidos (Datos complementarios 1, 2). Las búsquedas heurísticas de la matriz de datos diápsidos encontraron los ocho árboles más parsimoniosos (longitud del árbol = 897, índice de consistencia = 0,297, índice de retención = 0,62). El árbol de consenso estricto con valores de soporte nodal de arranque se muestra en la Fig. 9 y la Fig. 3 complementaria. Nuestro análisis filogenético recuperó los tres taxones como formando un clado hermano de Ichthyopterygia, anidado dentro de Ichthyosauriformes. Varios caracteres dentales y craneales compartidos entre Omphalosaurus, Cartorhynchus y Sclerocormus confirman su monofilia y apoyan la sinonimia del Nasorostra recientemente erigido con Omphalosauridae (ver Paleontología Sistemática).

Los valores de soporte de Bootstrap (>50%) se muestran debajo de los nodos.

Para comprender la ecología de los onfalosáuridos, realizamos un análisis de morfoespacio funcional basado en una matriz de datos revisada (Datos complementarios 3, 4)7. PCO 1 y 2 explican casi el 50% de la variación morfológica craneodental entre los reptiles marinos del Mesozoico. Los morfoespacios de las formas durofágicas como los placodontes, el mosasaurio durofágico Globidens y los onfalosauridos Cartorhynchus y Sclerocormus se desplazan convergentemente hacia valores más altos de PCO 1 y 2 dentro de cada subclade (Sauropterygia, Squamata e Ichthyosauromorpha). Sin embargo, Cartorhynchus y Sclerocormus no ocupan el morfoespacio de los reptiles marinos durófagos de aguas poco profundas, sino que se ubican más allá del borde del espacio ictiosauromorfo entre el de las tortugas marinas (Fig. 10).

Morfoespacio funcional que muestra la distribución de los reptiles marinos mesozoicos.

Cartorhynchus y Sclerocormus, originalmente asignados a Nasorostra, anteriormente no se consideraban onfalosáuridos porque su dentición no estaba expuesta en los holotipos13,25. Aunque posteriormente se identificó la dentición durofágica en Cartorhynchus14, no se realizaron comparaciones detalladas con la dentición de Omphalosaurus, y tampoco se notó la similitud entre otros caracteres del cráneo con los de Omphalosaurus. El nuevo espécimen de Sclerocormus demuestra que Nasorostra es sinónimo de Omphalosauridae, como lo demuestra la morfología, la disposición y el reemplazo de los dientes (Figs. 4a, 5–8), así como la presencia de un premaxilar edéntulo y un proceso en forma de ala de la dentario posterior (Figs. 2–4), que comparten Sclerocormus, Cartorhynchus y Omphalosaurus. La adición del nuevo espécimen a un análisis filogenético también proporciona evidencia inequívoca de la afinidad ictiosauriforme de los onfalosáuridos, que son el clado hermano de Ichthyopterygia (Fig. 9). El nuevo espécimen también respalda la distinción taxonómica de Cartorhynchus y Sclerocormus, porque el número de vértebras presacras es diferente entre ellos14,25, y la interclavícula en el nuevo espécimen posee solo un proceso corto que se extiende posteriormente (Figs. 2, 4b), sin embargo, el el hueso tiene forma cruciforme en Cartorhynchus13. Es poco probable que una diferencia tan marcada en la morfología sea el resultado de cambios ontogenéticos. Actualmente, Omphalosauridae está representado por tres géneros que abarcan el Triásico Inferior-Medio13,23,25. Sin embargo, la coexistencia de dos géneros solo en la cantera de Majiashan y las diferencias morfológicas presentes entre las diferentes especies de Omphalosaurus indican que la diversidad genérica de Omphalosauridae probablemente esté subestimada. De hecho, dos morfotipos de onfalosáuridos diferentes también están presentes en el Triásico Inferior de Svalbard: especímenes más pequeños con dientes con raíces claramente diferenciadas, que se asemejan a la dentición de Cartorhynchus, y especímenes más grandes con dientes sin raíz, que se asemejan a la dentición de Sclerocormus22. Sin embargo, no está claro si estos dos morfotipos representan variabilidad intraespecífica o diversidad taxonómica.

El cráneo y la mandíbula conservados en tres dimensiones del nuevo espécimen de Sclerocormus también permiten la reconstrucción del extraño y especializado aparato de alimentación de los onfalosáuridos por primera vez. La captura de presas probablemente fue facilitada por las puntas puntiagudas de las mandíbulas superior e inferior, y la presa fue transportada hacia la cavidad oral quizás con la ayuda de succión31, aunque los hioides están débilmente desarrollados en Sclerocormus (Fig. 2). La dentición funcional aparentemente durofágica de los onfalosáuridos no estaba concentrada en la parte posterior, a diferencia de la mayoría de los demás reptiles marinos del Triásico12. La mandíbula inferior en sí era delgada y carecía de un proceso coronoides bien desarrollado, en contraste con las mandíbulas inferiores robustas de los placodontos32 y el mosasaurio durofago Globidens33. Además, las superficies rugosas de los maxilares y de los dentarios tienen protuberancias y fosas afiladas (Fig. 4a), similares a las de la tortuga temprana Eorhynchochelys34 que probablemente indican la presencia de un pico queratinoso, que habría ayudado en el procesamiento de cáscara dura. presa. Nuestro análisis morfofuncional demuestra que las mandíbulas inferiores de los onfalosáuridos eran más similares a las de las tortugas marinas (Fig. 10), que también poseen un pico queratinoso pero carecen de dientes, y sugiere que las mandíbulas de los onfalosáuridos eran capaces de capturar presas pelágicas y procesar una amplia gama de alimentos como tortugas pelágicas en busca de alimento35,36,37. La presencia de dientes muy desgastados y reemplazados con frecuencia también sugiere que los onfalosáuridos se alimentaban al menos parcialmente de invertebrados abrasivos de caparazón duro, especialmente ammonoideos que se encontraban en los mismos sedimentos pelágicos que los onfalosáuridos23 (Fig. 2 complementaria).

Nuestro análisis filogenético, que demuestra que Cartorhynchus era el clado hermano de (Sclerocormus + Omphalosaurus), parece indicar que a lo largo de su evolución, los dientes de los onfalosáuridos sufrieron reducción de raíces. Una superficie de trituración eficiente formada por numerosos dientes dispersos a lo largo de las superficies oclusales de los huesos de la mandíbula probablemente permitió a los onfalosáuridos procesar su comida de manera aún más eficiente23. Dada la falta de análogos modernos del aparato de alimentación de los onfalosáuridos y los ecosistemas modernos de aguas abiertas dominados por invertebrados de caparazón duro, un análisis de la alimentación y el estilo de vida en los onfalosáuridos implica inherentemente mucha especulación.

La dentición y el aparato de alimentación de los onfalosáuridos difieren notablemente de los de otros reptiles marinos contemporáneos con dientes romos que estaban restringidos en gran medida a ambientes marinos menos profundos y probablemente se alimentaban de invertebrados sésiles y bentónicos12. Por lo tanto, argumentamos que los onfalosáuridos representan un linaje único de depredadores pelágicos capaces de alimentarse de invertebrados de caparazón duro. Aunque el plan corporal de los onfalosáuridos carecía de características anatómicas asociadas con un crucero pelágico eficiente, probablemente estaban bien adaptados a un estilo de vida pelágico como lo demuestra su histología ósea altamente esponjosa, ya que la desaparición del hueso compacto en los tetrápodos es generalmente una manifestación de una mayor adaptación acuática23 . Además, los onfalosáuridos no necesitan ser depredadores de persecución eficientes, ya que podrían haberse alimentado de invertebrados pelágicos de alta densidad pero de baja velocidad, como los ammonoideos38,39. El hecho de que los onfalosáuridos se conozcan casi exclusivamente a partir de depósitos pelágicos en los que coexisten con amonoides también respalda nuestra hipótesis.

Previamente se determinó que Cartorhynchus era al menos semiterrestre sobre la base de sus aletas altamente no osificadas, bajo recuento de vértebras dorsales y capacidad visual relativamente débil13. Sin embargo, las aletas fuertemente no osificadas también están presentes en el ictiosaurio basal completamente acuático Chaohusaurus9 y el recuento de vértebras de Cartorhynchus también se superpone con el rango de algunos otros reptiles marinos13. Además, la visión submarina aparentemente débilmente desarrollada de Cartorhynchus aún podría haber sido útil para detectar invertebrados pelágicos, especialmente en la zona fótica13. Por lo tanto, Cartorhynchus es probablemente un animal pelágico como otros onfalosáuridos, como también lo respalda el entorno de aguas profundas de la cantera de Majiashan (Resultados complementarios; Figuras complementarias 1, 2).

Omphalosauridae fue el clado de ictiosaurios más extendido de su época, ahora conocido en todas las regiones pelágicas importantes del hemisferio norte que han producido reptiles marinos del Triásico inferior y medio, en contraste con otros grupos de ictiosaurios con una distribución más restringida en el tiempo y el espacio40. Su evolución parece haber seguido la rápida recuperación de ammonoids41 y conodonts42 en el Triásico temprano y medio. La opinión predominante sobre la recuperación de los ecosistemas marinos después del PTME ha sido que las biotas del Triásico medio de aguas poco profundas ricas en sauropterigios son representativas de los ecosistemas completamente recuperados en todo el mundo1 y que la dominación de los ictiosauromorfos del Triásico temprano fue reemplazada por la dominación de los sauropterigios del Triásico medio25. Nuestro estudio sugiere que la radiación no solo fue sorprendentemente rápida en los ecosistemas de aguas poco profundas6, sino también en el océano abierto, como lo indica la evolución de los onfalosáuridos y los colosales ictiosaurios macrodepredadores3,43. La amplia distribución geográfica y la alta diversidad taxonómica y ecomorfológica de los ictiosaurios del Triásico Temprano y Medio subrayan su papel crucial en la recuperación del ecosistema después del PTME, lo que agrega más evidencia al escenario emergente de una rápida recuperación del ecosistema en el océano abierto18.

La nueva muestra (HFUT MJS-16-012) se escaneó con un escáner de tomografía computarizada de rayos X micro (NIKON XTH 320/225 LC: 200 kV y 180 mA, tamaño de vóxel = 0,146 × 0,146 × 0,146 mm) en el X- Laboratorio de simulación multiescala y tomografía computarizada de rayos, Escuela de ingeniería civil y arquitectura, Universidad de Zhejiang, Hangzhou, China. Se generaron un total de 3142 cortes. Los cortes originales se leyeron en ImageJ 1.52a44 y se editaron con la herramienta Brillo/Contraste para mejorar el contraste entre los tejidos dentales y el hueso circundante y reducir el efecto del endurecimiento del haz. Luego, los cortes editados se cargaron en Avizo 2019.4 (Thermo Fischer Scientific). Los dientes individuales se segmentaron manualmente con la herramienta Lasso.

Modificamos la matriz de caracteres taxonómicos reciente para los diápsidos con un enfoque particular en los reptiles marinos25. El matirx se preparó utilizando Mesquite. Se agregaron dos nuevos caracteres a la matriz de datos original. Se modificaron las puntuaciones de caracteres para ocho taxones (Parareptilia, Helveticosaurus, Placodus, Largocephalosaurus, Sinosaurosphargis, Wumengosaurus, Simosaurus y Pistosauridae) y Pachypleurosauria se reemplazó con una unidad taxonómica operativa Anarosaurus-Dactylosaurus (ver Datos complementarios 1 para más detalles). El nuevo espécimen (HFUT MJS-16-012) se incluyó en la matriz independientemente del holotipo de Sclerocormus, y también se incluyeron dos taxones más, Eusaurosphargis y Omphalosaurus. La codificación de los holotipos de Cartorhynchus y Sclerocormus se actualizó en base al reciente estudio14, y la de Eusaurosphargis se basó en la ref. 45. La codificación de Omphalosaurus se basó en la literatura y en observaciones directas de especímenes. Consulte la Tabla complementaria 2 para los especímenes referidos y los Datos complementarios 1 para la descripción de los nuevos caracteres y la nueva codificación. Se realizó un análisis heurístico en TNT 1.5 (semilla aleatoria = 1, réplicas del árbol de Wagner = 5000, número de árboles retenidos por réplica = 10, algoritmo de intercambio de ramas = bisección y reconexión del árbol)46. Todos los caracteres multiestado se trataron como desordenados. Se realizó un muestreo de arranque de 1000 réplicas del conjunto de datos para medir el soporte nodal. El archivo NEXUS está disponible en Datos complementarios 2.

Se modificó una matriz de datos anterior de 18 caracteres morfofuncionales y 207 taxones (Datos complementarios 3) 7 para el análisis morfoespacial. Los caracteres 4–6 se eliminaron debido a la subjetividad de evaluar la extensión de la musculatura temporal en taxones extintos. Las mediciones y la codificación de C. lenticarpus y Sclerocormus (HFUT MJS-16-012) se modificaron o se agregaron recientemente al conjunto de datos original a partir de fotografías publicadas y exámenes personales. Siguiendo el método descrito en la ref. 7, los datos continuos sin procesar se transformaron en z y se generó una matriz de distancia de Gower47 a partir de los datos continuos + discretos combinados, utilizando el paquete R StatMatch48. La matriz de distancia se sometió a un análisis de coordenadas principales (Datos complementarios 4) utilizando la función cmdscale en R49.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen de informes de investigación de Nature vinculado a este artículo.

Todos los datos necesarios para evaluar las conclusiones del artículo están presentes en el artículo y/o en los archivos de información complementaria.

Los autores declaran que el código que respalda los hallazgos de este estudio se encuentra disponible en los archivos de información complementaria.

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Agradecemos a R. Motani y TL Stubbs por proporcionar versiones originales de las matrices de datos filogenéticos y morfoespaciales, respectivamente, y a la Sociedad Willi Hennig por el programa TNT. También agradecemos a los miembros del Laboratorio de Paleontología de HFUT por la asistencia de campo, a YJ Chen por la preparación de la Fig. 1 complementaria y a Z. Xiong, F. Huang, L. Li y T. Sato por la preparación de fósiles. La investigación fue apoyada por las siguientes subvenciones: Fundación Nacional de Ciencias Naturales de China (42172026 y 41772003 a JL, 42202006 a ASW, 42002021 a MI y 41902104 a YS); Fondos de Investigación Fundamental para las Universidades Centrales de China (PA2020GDKC0022 a JL); Departamento de Recursos Naturales de la Provincia de Anhui (2021-g-2-16 a JL); Fundación Alemana de Investigación (WI 5353/2-1 para TW y PMS); Consejo de Becas de China (202106690044 a YQ); Fundación Humboldt (a JL y PMS); y China Postdoc Council (a ASW y MI).

Escuela de Recursos e Ingeniería Ambiental, Universidad Tecnológica de Hefei, 193 Tunxi Road, Hefei, 230009, China

Yu Qiao, Jun Liu, Andrzej S. Wolniewicz, Masaya Iijima, Yuefeng Shen, Qiang Li & P. ​​Martin Sander

Sección Paleontología, Instituto de Geociencias, Universidad de Bonn, Nussallee 8, 53115, Bonn, Alemania

Jun Liu, Tanja Wintrich, Qiang Li y P. Martin Sander

Instituto de Paleobiología, Academia Polaca de Ciencias, Twarda 51/55, 00-818, Varsovia, Polonia

Andrzej S. Wolniewicz

Museo de la Universidad de Nagoya, Furocho, Chikusa-Ku, Nagoya, Aichi, 464-8601, Japón

Masaya Iijima

Departamento de Ciencias Biomédicas Comparadas, The Royal Veterinary College, North Mymms, Hertfordshire, AL9 7TA, Reino Unido

Masaya Iijima

The Dinosaur Institute, Museo de Historia Natural del Condado de Los Ángeles, Los Ángeles, CA, 90007, EE. UU.

P. Martín Sander

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JL y PMS concibieron el proyecto. JL coordinó la investigación. YQ, JL, YS y QL realizaron el trabajo de campo. YQ, JL, TW y PMS interpretaron la morfología del nuevo espécimen. ASW realizó la segmentación por TC. YQ y ASW realizaron análisis filogenético. MI realizó el análisis morfoespacial. YS interpretó el ambiente depositacional. YQ, ASW, MI y YS escribieron el primer borrador del manuscrito. JL y PMS revisaron el manuscrito. Todos los autores contribuyeron a la discusión y aprobaron la versión final del manuscrito.

Correspondencia a Jun Liu.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Communications Biology agradece a Erin Maxwell, Marianella Talevi y a los demás revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Editor principal de manejo: Luke R. Grinham.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

Acceso abierto Este artículo tiene una licencia internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, el intercambio, la adaptación, la distribución y la reproducción en cualquier medio o formato, siempre que se otorgue el crédito correspondiente al autor o autores originales y a la fuente. proporcionar un enlace a la licencia Creative Commons e indicar si se realizaron cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y su uso previsto no está permitido por la regulación legal o excede el uso permitido, deberá obtener el permiso directamente del titular de los derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Reimpresiones y permisos

Qiao, Y., Liu, J., Wolniewicz, AS et al. Un clado de reptiles marinos durofágicos distribuidos globalmente apoya la rápida recuperación de los ecosistemas pelágicos después de la extinción masiva del Permo-Triásico. Commun Biol 5, 1242 (2022). https://doi.org/10.1038/s42003-022-04162-6

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Recibido: 28 mayo 2022

Aceptado: 24 de octubre de 2022

Publicado: 14 noviembre 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-022-04162-6

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